<?xml version="1.0" encoding="UTF-8"?>
<!DOCTYPE article PUBLIC "-//NLM//DTD JATS (Z39.96) Journal Publishing DTD v1.3 20210610//EN" "JATS-journalpublishing1-3.dtd">
<article article-type="research-article" dtd-version="1.3" xmlns:mml="http://www.w3.org/1998/Math/MathML" xmlns:xlink="http://www.w3.org/1999/xlink" xmlns:xsi="http://www.w3.org/2001/XMLSchema-instance" xml:lang="ru"><front><journal-meta><journal-id journal-id-type="publisher-id">pmj</journal-id><journal-title-group><journal-title xml:lang="ru">Тихоокеанский медицинский журнал</journal-title><trans-title-group xml:lang="en"><trans-title>Pacific Medical Journal</trans-title></trans-title-group></journal-title-group><issn pub-type="ppub">1609-1175</issn><publisher><publisher-name>TGMU</publisher-name></publisher></journal-meta><article-meta><article-id pub-id-type="doi">10.34215/1609-1175-2023-1-64-69</article-id><article-id custom-type="elpub" pub-id-type="custom">pmj-2474</article-id><article-categories><subj-group subj-group-type="heading"><subject>Research Article</subject></subj-group><subj-group subj-group-type="section-heading" xml:lang="ru"><subject>ОРИГИНАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯ</subject></subj-group><subj-group subj-group-type="section-heading" xml:lang="en"><subject>ORIGINAL RESEARCHES</subject></subj-group></article-categories><title-group><article-title>Феномен симультанной вегетации условно-патогенных микроорганизмов полости рта при хронических пародонтитах с рецидивирующим течением</article-title><trans-title-group xml:lang="en"><trans-title>Simultaneous vegetation of opportunistic oral microorganisms in chronic periodontitis with recurrent course</trans-title></trans-title-group></title-group><contrib-group><contrib contrib-type="author" corresp="yes"><contrib-id contrib-id-type="orcid">https://orcid.org/0000-0002-1749-1323</contrib-id><name-alternatives><name name-style="eastern" xml:lang="ru"><surname>Стрельникова</surname><given-names>Н. В.</given-names></name><name name-style="western" xml:lang="en"><surname>Strelnikova</surname><given-names>N. V.</given-names></name></name-alternatives><bio xml:lang="ru"><p>Стрельникова Наталья Викторовна – канд. мед. наук, доцент кафедры микробиологии, вирусологии и иммунологии; заведующий бактериологической лабораторией</p><p>680000, г. Хабаровск, ул. Муравьева-Амурского, 35</p></bio><bio xml:lang="en"><p>Natalia V. Strelnikova, Cand. Sci. (Med.), Associate Professor of the Department of Microbiology, Virology and Immunology; Head of the Bacteriology Laboratory</p><p>35 Muravyova-Amurskogo str., 680000, Khabarovsk</p></bio><email xlink:type="simple">jpdom@mail.ru</email><xref ref-type="aff" rid="aff-1"/></contrib><contrib contrib-type="author" corresp="yes"><name-alternatives><name name-style="eastern" xml:lang="ru"><surname>Царёв</surname><given-names>В. Н.</given-names></name><name name-style="western" xml:lang="en"><surname>Tsarev</surname><given-names>V. N.</given-names></name></name-alternatives><bio xml:lang="ru"><p>Москва</p></bio><bio xml:lang="en"><p>Moscow</p></bio><xref ref-type="aff" rid="aff-2"/></contrib><contrib contrib-type="author" corresp="yes"><name-alternatives><name name-style="eastern" xml:lang="ru"><surname>Антонова</surname><given-names>А. А.</given-names></name><name name-style="western" xml:lang="en"><surname>Antonova</surname><given-names>A. A.</given-names></name></name-alternatives><bio xml:lang="ru"><p>Хабаровск</p></bio><bio xml:lang="en"><p>Khabarovsk</p></bio><xref ref-type="aff" rid="aff-3"/></contrib><contrib contrib-type="author" corresp="yes"><name-alternatives><name name-style="eastern" xml:lang="ru"><surname>Шаповаленко</surname><given-names>Е. С.</given-names></name><name name-style="western" xml:lang="en"><surname>Shapovalenko</surname><given-names>E. S.</given-names></name></name-alternatives><bio xml:lang="ru"><p>Хабаровск</p></bio><bio xml:lang="en"><p>Khabarovsk</p></bio><xref ref-type="aff" rid="aff-3"/></contrib><contrib contrib-type="author" corresp="yes"><name-alternatives><name name-style="eastern" xml:lang="ru"><surname>Скоробогатова</surname><given-names>В. Е.</given-names></name><name name-style="western" xml:lang="en"><surname>Skorobogatova</surname><given-names>V. E.</given-names></name></name-alternatives><bio xml:lang="ru"><p>Хабаровск</p></bio><bio xml:lang="en"><p>Khabarovsk</p></bio><xref ref-type="aff" rid="aff-4"/></contrib></contrib-group><aff-alternatives id="aff-1"><aff xml:lang="ru"><institution>Дальневосточный государственный медицинский университет; Туберкулезная больница</institution><country>Россия</country></aff><aff xml:lang="en"><institution>Far Eastern State Medical University; Tuberculosis Hospital</institution><country>Russian Federation</country></aff></aff-alternatives><aff-alternatives id="aff-2"><aff xml:lang="ru"><institution>Московский государственный медико-стоматологический университет им. А.И. Евдокимова</institution><country>Россия</country></aff><aff xml:lang="en"><institution>A.I. Yevdokimov Moscow State University of Medicine and Dentistry</institution><country>Russian Federation</country></aff></aff-alternatives><aff-alternatives id="aff-3"><aff xml:lang="ru"><institution>Дальневосточный государственный медицинский университет</institution><country>Россия</country></aff><aff xml:lang="en"><institution>Far Eastern State Medical University</institution><country>Russian Federation</country></aff></aff-alternatives><aff-alternatives id="aff-4"><aff xml:lang="ru"><institution>Дальневосточный государственный медицинский университет; Туберкулезная больница</institution><country>Россия</country></aff><aff xml:lang="en"><institution>Far Eastern State Medical University</institution><country>Russian Federation</country></aff></aff-alternatives><pub-date pub-type="collection"><year>2023</year></pub-date><pub-date pub-type="epub"><day>14</day><month>04</month><year>2023</year></pub-date><volume>0</volume><issue>1</issue><fpage>64</fpage><lpage>69</lpage><permissions><copyright-statement>Copyright &amp;#x00A9; Стрельникова Н.В., Царёв В.Н., Антонова А.А., Шаповаленко Е.С., Скоробогатова В.Е., 2023</copyright-statement><copyright-year>2023</copyright-year><copyright-holder xml:lang="ru">Стрельникова Н.В., Царёв В.Н., Антонова А.А., Шаповаленко Е.С., Скоробогатова В.Е.</copyright-holder><copyright-holder xml:lang="en">Strelnikova N.V., Tsarev V.N., Antonova A.A., Shapovalenko E.S., Skorobogatova V.E.</copyright-holder><license license-type="creative-commons-attribution" xlink:href="https://creativecommons.org/licenses/by/4.0/" xlink:type="simple"><license-p>This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.</license-p></license></permissions><self-uri xlink:href="https://www.tmj-vgmu.ru/jour/article/view/2474">https://www.tmj-vgmu.ru/jour/article/view/2474</self-uri><abstract><sec><title>Цель</title><p>Цель: оценить клиническую значимость феномена симультанной (одновременной) вегетации путем микробиологического исследования видового состава пародонтальных карманов и поверхности корня и спинки языка при хроническом (генерализованном) пародонтите.</p></sec><sec><title>Материалы и методы</title><p>Материалы и методы. Проведен проспективный микробиологический анализ клинически значимых видов условно-патогенных микроорганизмов из патологических зубодесневых карманов и микробиома корня и спинки языка при хроническом (генерализованном) пародонтите легкой, средней и тяжелой степени в Хабаровском крае у 88 пациентов ключевой группы Всемирной организации здравоохранения 35–44 лет (ДИ 95% 34,8–44,3) стоматологической клиники «Унистом» Дальневосточного государственного медицинского университета за период 2016–2019 гг.</p></sec><sec><title>Результаты</title><p>Результаты. Видовой состав условно-патогенных микроорганизмов в биотопах патологических зубодесневых карманов и корня и спинки языка совпадает при хроническом пародонтите, среднее значение 89,7 ± 2,9% (ДИ 95% 85,8–94,4). Среднее значение количества видов клинически значимых условно-патогенных микроорганизмов пародонтальных карманов и корня и спинки языка в ассоциациях: 3,9 (ДИ 95% 1,8–5,4). Бактерии рода Leptotrichia выявляются одновременно в пародонтальных карманов и с корня и спинки языка в клинически значимых ассоциациях с Staphylococcus aureus (ДИ 95% 37,3–65,4), среднее значение индекса Шеннона Н имело высокие показатели 3,1 ± 0,4; среднее значение индекса Симпсона С составило 0,39 ± 0.06. Бактерии рода Leptotrichia в ассоциации с Streptococcus pyogenes (ДИ 95% 35,8–79,3), среднее значение индекса Шеннона Н 2,9 ± 0,3; среднее значение индекса Симпсона С 0,28 ± 0.06, достоверно поддерживают рецидивирующее течение оппортунистического инфекционно-воспалительного процесса в пародонте. Установлена доминирующая роль золотистых стафилококков и пиогенных стрептококков в биотопах пародонтальных карманов и корня и спинки языка при обострениях хронического пародонтита. Титр условно-патогенных микроорганизмов в патологических зубодесневых карманах 2–5lgКОЕ (колониеобразующих единиц) при легкой и средней степени тяжести на 1–2 порядка ниже титра условно-патогенных микроорганизмов с корня и спинки языка 4–6lgКОЕ (ДИ 95% 2,1–6,5).</p></sec><sec><title>Заключение</title><p>Заключение. Оценка феномена симультанной вегетации условно-патогенных микроорганизмов микробиома полости рта позволяет совершенствовать лабораторную (микробиологическую) диагностику при хроническом пародонтите и рекомендовать применение неинвазивного микробиологического метода для опосредованной диагностики видового состава условно-патогенных микроорганизмов пародонтальных карманов по составу условно-патогенных микроорганизмов корня и спинки языка при хроническом пародонтите для персонификации лечения и профилактики.</p></sec></abstract><trans-abstract xml:lang="en"><sec><title>Aim</title><p>Aim. To evaluate clinical significance of simultaneous vegetation by conducting microbiological research of the species composition in the periodontal pockets and on the surface of the tongue root and back in chronic (generalized) periodontitis.</p></sec><sec><title>Materials and methods</title><p>Materials and methods. A prospective microbiological analysis of clinically significant species of opportunistic microorganisms in pathological periodontal pockets and the microbiome of the tongue root and back, in chronic (generalized) periodontitis of mild, moderate and severe degree, was carried out in 88 patients of the WHO key group, aged 35–44 (CI 95% 34.8–44.3), of the Unistom Dental Clinic of the Far Eastern State Medical University, Khabarovsk Krai, for the period 2016–2019.</p></sec><sec><title>Results</title><p>Results. The species composition of opportunistic microorganisms in the biotopes of the pathological periodontal pockets and tongue root and back was the same in chronic periodontitis, with a mean value of 89.7% ±2.9% (CI 95% 85.8–94.4). The mean value of the number of species of clinically significant opportunistic microorganisms in the periodontal pockets and root and back of the tongue in associations accounted for 3.9 (CI 95% 1.8–5.4). Bacteria of the genus Leptotrichia were detected simultaneously in periodontal pockets and on the root and back of the tongue in clinically significant associations with Staphylococcus aureus (CI 95% 37.3–65.4), mean Shannon index H value 3.1 ± 0.4; mean Simpson index C value 0.39 ± 0. Bacteria of the genus Leptotrichia in association with Streptococcus pyogenes (CI 95% 35.8–79.3), mean Shannon index H 2.9 ± 0.3; mean value of the Simpson index C 0.28 ± 0.06, reliably support the recurrent course of the opportunistic infectious and inflammatory process in the periodontium. The dominant role of Staphylococcus aureus and Streptococcus pyogenes in the biotopes of periodontal pockets and the root and back of the tongue in exacerbations of chronic periodontitis has been established. Titre of opportunistic microorganisms in pathological periodontal pockets of 2–5lgCFU (colony-forming units) in mild and moderate degree of severity is 1–2 order lower than titre of opportunistic microorganisms in root and back of the tongue of 4–6lgCFU (95% CI 2.1–6.5).</p></sec><sec><title>Conclusions</title><p>Conclusions. Evaluation of simultaneous vegetation of opportunistic microorganisms in the oral microbiome provides a means for improving laboratory (microbiological) diagnostics in chronic periodontitis and applying a non-invasive microbiological method for indirect diagnosis of the species composition of opportunistic microorganisms in periodontal pockets according to the composition of opportunistic microorganisms of the root and back of the tongue in chronic periodontitis for prophylaxis and treatment personalization.</p></sec></trans-abstract><kwd-group xml:lang="ru"><kwd>хронический пародонтит</kwd><kwd>феномен симультанной вегетации</kwd><kwd>условно-патогенные микроорганизмы пародонтальных карманов и языка</kwd><kwd>оппортунистические инфекции</kwd></kwd-group><kwd-group xml:lang="en"><kwd>chronic periodontitis</kwd><kwd>phenomenon of simultaneous vegetation</kwd><kwd>opportunistic microorganisms of periodontal pockets and tongue</kwd><kwd>opportunistic infections</kwd></kwd-group><funding-group><funding-statement xml:lang="ru">авторы заявляют о финансировании проведенного исследования из собственных средств.</funding-statement></funding-group></article-meta></front><body><p>Определение состава и титра условно-патогенных микроорганизмов из биотопов, выстланных слизистыми оболочками, таких как полость рта, корень и спинка языка, пародонтальные карманы, имеет клиническую значимость для диагностики, лечения и профилактики хронического пародонтита [1–7]. Описана вегетация в составе микробиома полости рта более чем 700 видов прокариот [<xref ref-type="bibr" rid="cit1">1</xref>][<xref ref-type="bibr" rid="cit8">8</xref>]. Термин «симультанная вегетация» предлагается ввести в практику медицинской микробиологии для обозначения одновременного сосуществования условно-патогенных индигенных представителей микробиома полости рта и тела человека на поверхности слизистых оболочек в различных биотопах, в вероятных условиях развития дисбиотического процесса. Хронический пародонтит как частный случай оппортунистического инфекционного процесса остается нерешенной, важной медицинской, социально значимой проблемой [1–4][8–11]. Агрессивные вариативные ассоциации резидентных условно-патогенных микроорганизмов в составе биотопа пародонтальных карманов влияют на тяжесть и обострение хронического пародонтита, характер течения аутоинфекции в тканях пародонта [1–3]. Облигатные, факультативные анаэробы формируют биопленку пародонтальных карманов [<xref ref-type="bibr" rid="cit1">1</xref>][8–12]. Современные исследования, как правило, не представлены одновременным изучением двух рядом расположенных биотопов полости рта, таких как пародонтальные карманы, корень и спинка языка [<xref ref-type="bibr" rid="cit6">6</xref>]. Микробиом пародонтальных карманов при хроническом пародонтите формируют наиболее вирулентные представители родов Porphyromonas, Aggregatibacter, Prevotella, Fusobacterium, Bacteroidetes, Peptostreptococcus, в частности такие виды I порядка, как Porphyromonas gingivalis, Aggregatibacter actinomycetemcomitans (tox+ серотип b), Tannerella forsythia; и II порядка – Prevotella intermedia, Fusobacterium nucleatum (spp. periodonticum), Treponema denticola [<xref ref-type="bibr" rid="cit1">1</xref>][<xref ref-type="bibr" rid="cit2">2</xref>][<xref ref-type="bibr" rid="cit8">8</xref>][<xref ref-type="bibr" rid="cit9">9</xref>][12–14].</p><p>Сравнительное изучение микробного статуса условно-патогенных микроорганизмов в пародонтальных карманах у пациентов с хроническим пародонтитом, а также влияние на возникновение обострения ассоциаций пиогенных кокков с Leptotrichia spp. описаны в единичных работах [<xref ref-type="bibr" rid="cit5">5</xref>][<xref ref-type="bibr" rid="cit6">6</xref>][<xref ref-type="bibr" rid="cit10">10</xref>]. Симультанная вегетация оппортунистических симбионтов наблюдается при одновременном выделении идентичных видов из разных биотопов полости рта: корня и спинки языка и пародонтальных карманов [<xref ref-type="bibr" rid="cit5">5</xref>][<xref ref-type="bibr" rid="cit10">10</xref>].</p><p>Представители рода Leptotrichia в ассоциации с Fusobacterium spp. определяются в строме зубного камня, на корне и спинке языка, поддесневой бляшке, имплантах, в кариозных полостях; при ангине Винсента, ювенильном периодонтите, язвенно-некротическом гингивите с быстрой некротизацией слизистых, номе, лейкозе, нейтропении, эндокардите и ВИЧ-инфекции [<xref ref-type="bibr" rid="cit5">5</xref>][<xref ref-type="bibr" rid="cit10">10</xref>].</p><p>Изучение клинически значимых ассоциаций Leptotrichia spp. с пиогенными кокками при хронических пародонтитах позволяет охарактеризовать феномен симультанной вегетации и определить роль ассоциаций условно-патогенных микроорганизмов для оценки прогрессирования хронического пародонтита.</p><p>Цель исследования – оценить клиническую значимость феномена симультанной вегетации путем микробиологического исследования видового состава пародонтальных карманов и поверхности корня испинки языка при хроническом (генерализованном) пародонтите.</p><sec><title>Материалы и методы</title><p>Проведено клинико-лабораторное и микробиологическое обследование 88 пациентов ключевой группы Всемирной организации здравоохранения (ВОЗ) 35–44 лет с хроническим пародонтитом стоматологической поликлиники «Унистом» Дальневосточного государственного медицинского университета в г. Хабаровске. В основную группу вошел 21 пациент с хроническим пародонтитом средней степени тяжести (В) и 21 пациент с тяжелым течением хронического пародонтита и рецидивами (C). Группа сравнения – 21 пациент с легким течением хронического пародонтита (A). В контрольную группу методом случайной выборки отобрали 25 пациентов без признаков хронического пародонтита (D), на срок проведения исследования, 18 месяцев. Для рандомизации по группам использовали стандартные пародонтологические критерии: индексы гигиены, наличие кровоточивости десен и пародонтальных карманов, оценку глубины патологических зубодесневых карманов [<xref ref-type="bibr" rid="cit1">1</xref>][<xref ref-type="bibr" rid="cit7">7</xref>]. Изучали результаты микробиологического исследования из двух биотопов одновременно, пародонтальных карманов и корня и спинки языка, не менее 3 раз во всех группах. Определение видовой принадлежности клинически значимых штаммов условно-патогенных микроорганизмов проводилось в диагностической лаборатории «Юнилаб», бактериологической лаборатории Краевой клинической больницы № 1, г. Хабаровск. Посевс тампона на поверхность твердых питательных сред осуществляли стандартным полуколичественным методом на 5% кровяной агар, хромогенную питательную среду Уриселект 4 (БиоРад), энтерококк-агар, среду Сабуро, Канди-селект 5 (ХайМедиа, Индия). Идентификацию проводили с использованием биохимических тестов «Микро-ла-Тест», «Эрба Лахема», бактериологического анализатора «Аутоскан-4»,Siemens, масс-спектрометра Bruker Biotyper MALDY TOF, Германия. Для определения Leptotrichia spp. применяли «АНАЭРО-тест 23» («Эрба Лахема») и молекулярно-генетический метод полимеразной цепной реакции (ПЦР), мультиплексной ПЦР в режиме реального времени, стандартные микробиологические методы.</p><p>Использовали программы для статистической обработки полученных данных: Microsoft Excel 2010, Statistica 10, методы непараметрической статистики, коэффициенты корреляции Пирсона, Спирмена, сильную положительную связь учитывали при r &gt; 0,70, доверительный интервал (ДИ 90% и ДИ 95%), индекс видового разнообразия Шеннона – Уивера (Н), индекс доминирования видов Симпсона (С) [<xref ref-type="bibr" rid="cit15">15</xref>], статистически значимые результаты оценивали при: p ≤ 0,05.</p></sec><sec><title>Результаты исследования</title><p>В группе ВОЗ 35–44 года обследованных лиц доля пациентов с хроническим пародонтитом легкой степени в среднем составила 21 ± 4,2%, средней степени тяжести – 42 ± 4,6%, тяжелой степени – 37 ± 4,2%. Сравнивали результаты анализа признаков поражения пародонта обследованных лиц по степени тяжести хронического пародонтита на первичном приеме. В пределах признака по отношению к группе D разница статистически значима. Кровоточивость десен наблюдалась в группе А в 22,1 ± 0,1%; группе В 38,8 ± 0,1%; группе С 36,2 ± 0,1%; группе D 4,1 ± 0,1% (p &lt; 0,001). Зубной камень определяли в группе А в 12,1 ± 0,1%; группе В 29,6 ± 0,3%; группе С 37,2 ± 0,1%; группе D 5,1 ± 0,6% (p &lt; 0,01). Пародонтальные карманы размером 4–5 мм определяли в группе А в 0%; группе В – 9,1 ± 0,1%; группе С – 37,2 ± 0,1%; группе D 0% (p &lt; 0,0001). Во всех группах гигиена полости рта была неудовлетворительная, высокий индекс гигиены от 1,58 до 2,36. При пародонтитах тяжелой степени гигиенический индекс высокий – 2,7, гигиена полости рта плохая. Коэффициент ранговой корреляции Спирмена 0,7 свидетельствует о сильной положительной связи между индексом гигиены полости рта и показателем глубины пародонтального кармана, кровоточивостью десен (0,6), зубным камнем (0,8).</p><p>Видовой состав условно-патогенных микроорганизмов в биотопах пародонтальных карманов и корня и спинки языка совпадает при хроническом пародонтите легкой степени на 85,5 ± 0,3%, при средней 88,9 ± 1,1%, тяжелой степени на 92,8 ± 1,9%; среднее значение 89,7 ± 2,9% (ДИ 95% 85,8–94,4). Количество видов клинически значимых условно-патогенных микроорганизмов из пародонтальных карманови корня и спинки языка в ассоциациях зависит от тяжести инфекционно-воспалительных изменений пародонта, изменяется от 1–2 до 4–5 видов, среднее значение 3,9 (ДИ 95% 1,8–5,4).</p><p>Ассоциация бактерий Leptotrichia spp. и Streptococcus pyogenes выявляется при пародонтите легкой степени в группе А – в 48,1%, средней степени в группе В – 31,1% и тяжелой степени в 73% (p &lt; 0,01).Leptotrichia spp.+ Streptococcus pyogenes (ДИ 95% 35,8 – 79,3), среднее значение индекса Шеннона Н 2,9 ± 0,3; среднее значение индекса Симпсона С 0,28 ± 0,06, поддерживают рецидивирующее течение инфекционного оппортунистического процесса при хроническом пародонтите. Эти штаммы выделяются одновременно с корня и спинки языка и из пародонтальных карманов в клинически значимом титре, что доказывает наличие феномена их симультанной вегетации (табл. 1).</p><p>Бактерии Leptotrichia spp. выявляются в пародонтальных карманах и корня и спинки языка в клинически значимых ассоциациях с Staphylococcus aureus (ДИ 95% 37,3–65,4), высокие показатели среднего значения индекса видового разнообразия Шеннона Н 3,1 ± 0,4 имело высокие показатели; среднее значение индекса доминирования видов Симпсона С составило 0,39 ± 0,06 (табл. 1).</p><table-wrap id="table-1"><caption><p>Таблица 1</p><p>Типичные ассоциации клинически значимых штаммов условно-патогенных микроорганизмов (n = 289), уровень обсемененности пародонтальных карманов и корня и спинки языка (lgКОЕ) при хроническом пародонтите</p><p>* Статистически значимые различия рассчитаны по отношению к пародонтитам легкой степени тяжести, p &lt; 0,05, p &lt; 0,01, p &lt; 0,001.</p></caption><table><tbody><tr><td>№п/п</td><td>Ассоциации условно-патогенных микроорганизмов, титр (lgКОЕ)</td><td>Встречаемость ассоциаций условно-патогенных микроорганизмов в пародонтальных карманах и корня и спинки языка, % (M ± m)</td></tr><tr><td>Легкая степень</td><td>Средняя степень</td><td>Тяжелая степень</td><td>Р</td></tr><tr><td>1</td><td>Enterococcus faecalis ≤ 4+ Streptococcus viridans ≥ 6</td><td>65 ± 5,06</td><td>28 ± 3,27</td><td>6,06 ± 1,24</td><td>&lt; 0,01</td></tr><tr><td>2</td><td>Enterococcus faecalis ≤ 5+ Leptotrichia spp. ≥ 6</td><td>20 ± 1,36</td><td>22 ± 1,41</td><td>7,82 ± 0,64</td><td>&lt; 0,05</td></tr><tr><td>3</td><td>Staphylococcus aureus, ≤ 4+ Leptotrichia spp.≤ 5</td><td>23 ± 2,58</td><td>–</td><td>–</td><td>–</td></tr><tr><td>4</td><td>Enterococcus faecalis ≥ 5+ Staphylococcus aureus ≥ 5+ Leptotrichia spp. ≥ 6</td><td>1 ±1,28</td><td>42 ± 1,13</td><td>56,08 ± 2,94</td><td>&lt; 0,05</td></tr><tr><td>5</td><td>Streptococcus pyogenes ≤ 4+ Leptotrichia spp. ≥ 6</td><td>48 ±4,13</td><td>–</td><td>–</td><td>–</td></tr><tr><td>6</td><td>Streptococcus pyogenes ≥ 6+ Leptotrichia spp.≥ 6</td><td>–</td><td>31 ± 5,08</td><td>73,74 ± 2,89</td><td>&lt;0,05</td></tr><tr><td>7</td><td>Enterococcus faecalis ≥ 5+ Leptotrichia spp. ≥ 5+ Enterococcus faecalis ≤ 4</td><td>21 ± 3,28</td><td>42 ± 1,13</td><td>51,08 ± 0,95</td><td>&lt;0,01</td></tr><tr><td>8</td><td>Staphylococcus aureus ≥ 5+Streptococcus pyogenes ≥ 6+ Leptotrichia spp.≥ 6</td><td>–</td><td>61 ± 5,08</td><td>21,74 ± 0,97</td><td>&lt; 0,001</td></tr><tr><td>9</td><td>Enterococcus faecalis ≥ 6+ Klebsiella pneumoniae ≤ 5</td><td>–</td><td>3,41 ± 0,65</td><td>16 ± 0,19</td><td>&lt; 0,05</td></tr><tr><td>10</td><td>Enterococcus faecalis ≥ 6+ Acinetobacter baumannii ≥ 4+ Candida albicans≥ 5</td><td>–</td><td>23,40 ± 0,59</td><td>30 ± 0,18</td><td>&lt; 0,01</td></tr><tr><td>11</td><td>Enterococcus faecalis ≥ 6Escherichia coli ≥4</td><td>–</td><td>10,1 ± 0,24%</td><td>16,02 ± 1,82</td><td>&lt; 0,05</td></tr><tr><td>12</td><td>Enterococcus faecium ≥ 5Pseudomonas aeruginosa ≥ 4</td><td>–</td><td>4,1 ± 0,72%</td><td>12,13 ± 0,65</td><td>&lt; 0,05</td></tr><tr><td>13</td><td>Enterococcus faecalis ≤ 4Enterobacter cloacae ≥ 4</td><td>–</td><td>5,89 ± 1,41</td><td>13,08 ± 0,58</td><td>&lt; 0,05</td></tr></tbody></table></table-wrap><p>Таким образом, установлена доминирующая роль золотистых стафилококков и пиогенных стрептококков в биотопах пародонтальных карманов и корня и спинки языка при обострениях хронического пародонтита. Грибы рода Candida обнаруживаются одновременно в пародонтальных карманах и корня и спинки языка в среднем в 48,9 ± 1,2% (ДИ 90% 46,4–50,2), при упорном течении, рецидивы 2–4 раза вгод, среднее значение Н составило 1,9 ± 0,6, показывая умеренное видовое разнообразие кандид; среднее значение С – 0,21 ± 0,04 определяет низкий уровень доминирования кандид при хроническом пародонтите. Титр Candida spp. существенно не изменяется при утяжелении хронического пародонтита – до 3–5lgКОЕ. Титр условно-патогенных микроорганизмов в пародонтальных карманах достигает 2–5lgКОЕ при легкой и средней степени тяжести на 1–2 порядка ниже титра условно-патогенных микроорганизмов с корня и спинки языка 4–6lgКОЕ (ДИ 95% 2,1–6,5). При тяжелом течении и/или генерализации пародонтита уровень титра условно-патогенных микроорганизмов в пародонтальных карманах и с корня и спинки языка сравнивался и достигал 5-8lgКОЕ, среднее значение 6,4lgКОЕ (ДИ 95% 5,4–8,2). Высокий уровень силы связи между увеличением титра условно-патогенных микроорганизмов в биотопах (5–8lgКОЕ), углублением пародонтальных карманов: среднее значение 6,5 ± 0,24 мм (ДИ 95% 5,4–6,8). r-Пирсона = 0,70, p ≥ 0,001, среднее значение видового альфа-разнообразия условно-патогенных микроорганизмов в группе С снижается (Н 2,6 ± 0,1); доминирования видов условно-патогенных микроорганизмов уменьшается (С 0,18 ± 0,03).</p><p>Представительство энтерококков, стрептококков, кишечных палочек, синегнойных палочек при утяжелении хронического пародонтита возрастает в 2 и более раза из обоих биотопов – пародонтальных карманов и корня и спинки языка, что также свидетельствует в пользу наличия феномена симультанной вегетации условно-патогенных микроорганизмов при хроническом пародонтите (рис.). Среди нескольких типов колоний визуально определяются клебсиеллы, зеленящие стрептококки, нейссерии, дифтероиды. Титр 5lgКОЕ условно-патогенных микроорганизмов клебсиелл с корня и спинки языка (рис. а) на 2 порядка выше их титра из пародонтального кармана 3lgКОЕ (рис. б).</p><fig id="fig-1"><caption><p>Рис. Рост культуры энтеробактерий вида Klebsiella pneumoniae на кровяном агаре через 24 часа. а – штамм с корня и спинки языка, титр 5lgКОЕ. б – штамм из пародонтального кармана, титр 3lgКОЕ</p></caption><graphic xlink:href="pmj-0-1-g001.jpeg"><uri content-type="original_file">https://cdn.elpub.ru/assets/journals/pmj/2023/1/W1rylqauryy1x6llhK1eGRGXP5i5l4wW0piONL3o.jpeg</uri></graphic></fig></sec><sec><title>Обсуждение полученных данных</title><p>Условно-патогенные микроорганизмы одновременно выявлены микробиологическим методом из двух биотопов полости рта: из пародонтальных карманов и с поверхности слизистых оболочек корня и спинки языка на фоне инфекционно-воспалительного процесса при хроническом пародонтите. Типичные представители условно-патогенных микроорганизмов – резиденты микробиома полости рта и тела человека выделялись в высоких титрах: среднее значение 6,4lgКОЕ (ДИ 95% 5,4–8,2), двукратно; это имеет клиническое значение при хроническом пародонтите. Пародонтальные и лингвальные штаммы условно-патогенных микроорганизмов, такие как золотистые стафилококки, пиогенные стрептококки, энтеробактериалес, неферментирующие грамнегативные бактерии, грибы рода Candida, неспорообразующие анаэробные бактерии рода Leptotrichia, и другие условно-патогенные микроорганизмы тела человека совпадали по видовому составу и микробиологическим свойствам (ДИ 95% 85,8–94,4), r-Пирсона = 0,55, p &lt; 0,01. Титр условно-патогенных микроорганизмов в пародонтальных карманах увеличивался с нарастанием степени тяжести пародонтита и ростом глубины пародонтальных карманов, (ДИ 90% 5lgКОЕ–8lgКОЕ), r-Пирсона = 0,70, p &lt; 0,001, что сравнимо с данными российских и зарубежных ученых [<xref ref-type="bibr" rid="cit1">1</xref>][<xref ref-type="bibr" rid="cit4">4</xref>][<xref ref-type="bibr" rid="cit5">5</xref>][<xref ref-type="bibr" rid="cit7">7</xref>][<xref ref-type="bibr" rid="cit8">8</xref>][<xref ref-type="bibr" rid="cit12">12</xref>]. Результаты исследования доказательно демонстрируют формирование феномена симультанной (одновременной) вегетации условно-патогенных микроорганизмов на рядом расположенных слизистых оболочках корня и спинки языка и пародонтальных карманов в единой экологической нише полости рта при хроническом инфекционно-воспалительном заболевании пародонта. Бактерии Leptotrichia spp. определялись при хроническом пародонтите средней тяжести часто в ассоциации с Staphylococcus aureus (ДИ 95% 37,3 – 65,4), Н 3,1 ± 0,4; С 0,39 ± 0,06, при тяжелой степени чаще в ассоциации с пиогенными кокками Streptococcus pyogenes группы А (ДИ 95% 35,8–79,3), Н2,9 ± 0,3; С 0,28 ± 0.06.</p><p>Микробиом полости рта, корня и спинки языка и пародонтальных карманов при хроническом пародонтите отличается видовым многообразием биопленки, в составе которой выявляются известные условно-патогенные микроорганизмы полости рта и тела человека в существенном титре. При условии снижения уровня иммунной резистентности это может являться дополнительным фактором риска обострения хронического инфекционно-воспалительного процесса в пародонте [<xref ref-type="bibr" rid="cit1">1</xref>][<xref ref-type="bibr" rid="cit3">3</xref>]. Больший титр выделенных с корня и спинки языка условно-патогенных микроорганизмов может свидетельствовать о развитии феномена симультанной вегетации на слизистых оболочках рядом расположенных биотопов и о вероятности донации микроорганизмов с поверхности языка при хроническом пародонтите в относительно изолированные пародонтальные карманы, где титр обнаруживаемых идентичных условно-патогенных микроорганизмов на 1 или 2 порядка ниже при легких и среднетяжелых формах хронического пародонтита, чем с корня и спинки языка [<xref ref-type="bibr" rid="cit5">5</xref>][<xref ref-type="bibr" rid="cit6">6</xref>].</p><p>Представленные результаты дают основание оценить степень патогенного потенциала лептотрихий в ассоциациях с пиогенными кокками: Staphylococcus aureus, Streptococcus pyogenes и возможность их влияния на утяжеление течения и/или обострение хронического пародонтита как полиэтиологической аутоинфекции с эндогенным путем передачи условно-патогенных микроорганизмов из соседних биотопов полости рта. Клинически значимые штаммы условно-патогенных микроорганизмов пародонтальных карманов, в ассоциациях от 2 до 5 видов, получены культуральным методом в качестве «золотого стандарта» микробиологического исследования. Синергизм факторов патогенности/вирулентности ассоциаций культур условно-патогенных микроорганизмов из пародонтальных карманов, выросших на искусственной питательной среде, имеет существенную релевантность и требует глубокого изучения.</p></sec><sec><title>Заключение</title><p>Культуральный метод в медицинской микробиологии является убедительным для реализации принципов доказательной медицины и может быть использован для своевременной диагностики дисбиотического состояния полости рта и пародонтальных карманов.</p><p>Оценка феномена симультанной вегетации условно-патогенных микроорганизмов позволяет совершенствовать лабораторную диагностику при хроническом пародонтите и рекомендовать применение неинвазивного метода для опосредованной диагностики видового состава микробиома пародонтальных карманов.</p><p>Этиотропное лечение с применением антибиотиков и/или антимикотиков для конкретного агента из состава условно-патогенных микроорганизмов, а также профилактика рецидивов хронических пародонтитов возможны при многократном контроле посевов биологического материала с поверхности корня и спинки языка.</p><p>Конфликт интересов: авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.</p><p>Источник финансирования: авторы заявляют о финансировании проведенного исследования из собственных средств.</p><p>Участие авторов:</p><p>Концепция и дизайн исследования – СНВ</p><p>Сбор и обработка материала – СНВ, ЦВН, ААА, ШЕС, СВЕ</p><p>Написание текста – СНВ, ЦВН</p><p>Редактирование – СНВ, ЦВН</p></sec></body><back><ref-list><title>References</title><ref id="cit1"><label>1</label><citation-alternatives><mixed-citation xml:lang="ru">Балмасова И.П., Царев В.Н., Янушевич О.О., Маев И.В., Мкртумян М.А., Арутюнов С. Д. Микроэкология пародонта. Взаимосвязь локальных и системных эффектов. – М.: Практическая медицина, 2021;56–86.</mixed-citation><mixed-citation xml:lang="en">Balmasova IP, Tsarev VN, Yanushevich OO, Maev IV, Mkrtumyan MA, Arutyunov SD. Microecology of the periodontium. Interrelation of local and systemic effects. Moscow: Prakticheskaya medicina, 2021;56–86 (In Russ.).</mixed-citation></citation-alternatives></ref><ref id="cit2"><label>2</label><citation-alternatives><mixed-citation xml:lang="ru">Ковалевский А.М., Ковалевский В.А. Этиология и патогенез воспалительных заболеваний пародонта (обзор литературы) (Часть II). Институт стоматологии. 2018;1(78):88–91</mixed-citation><mixed-citation xml:lang="en">Kovalevsky AM, Kovalevsky VA. Etiology and pathogenesis of inflammatory periodontal diseases (literature review) (Part II). Institut Stomatologii. 2018;1(78):88–91 (In Russ.).</mixed-citation></citation-alternatives></ref><ref id="cit3"><label>3</label><citation-alternatives><mixed-citation xml:lang="ru">Крюков А.И., Товмасян А.С., Кишиневский А.Е., Данилюк Л.И., Мосин В.В., Шведов Н.В., Филина Е.В., Осипян А.А. Клинико-морфологическая картина хронического тонзиллита и его патогенетическая связь с пародонтопатиями: обзор литературы. Вестник оториноларингологии. 2022;87(5):75-80 doi: 10.17116/otorino20228705175</mixed-citation><mixed-citation xml:lang="en">Kryukov AI, Tovmasyan AS, KishinevskyAE, Danilyuk LI, Mosin VV, Shvedov NV, Filina EV, Osipyan AA. Clinical and morphological picture of chronic tonsillitis and its pathogenetic relationship with periodontal diseases: literature review. Bulletin of Otorhinolaryngology. 2022;87(5):75-80. (In Russ.). doi: 10.17116/otorino20228705175</mixed-citation></citation-alternatives></ref><ref id="cit4"><label>4</label><citation-alternatives><mixed-citation xml:lang="ru">Скрипкина Г.И., Гарифуллина А.Ж. Оценка стоматологического здоровья детей школьного возраста г. Омска с помощью европейских индикаторов. Стоматология детского возраста и профилактика. 2016;(15)3(58):67–71</mixed-citation><mixed-citation xml:lang="en">Skripkina GI, Garifullina AZh. Evaluation of the dental health of school-age children in Omsk using European indicators. Pediatric Dentistry and Dental Profilaxis. 2016;(15)3(58):67–71 (In Russ.).</mixed-citation></citation-alternatives></ref><ref id="cit5"><label>5</label><citation-alternatives><mixed-citation xml:lang="ru">Стрельникова Н.В., Антонова А.А., Туркутюков В.Б. Шаповаленко Е.С. Эпидемиология неспецифических пародонтитов, вызванных бактериями рода Leptotrichia, при хроническом и рецидивирующем течении инфекции. Тихоокеанский медицинский журнал. 2018;4(74):71–4 doi: 10.17238/PmJ1609-1175.2018.4.71-74</mixed-citation><mixed-citation xml:lang="en">Strelnikova NV, Antonova AA, Turkutyukov VB, Shapovalenko ES. Epidemiology of nonspecific periodontitis caused by bacteria of the genus Leptotrichia in chronic and recurrent infections. Pacific Medical Journal. 2018;4(74):71–4 (In Russ.). doi: 10.17238/PmJ1609-1175.2018.4.71-74</mixed-citation></citation-alternatives></ref><ref id="cit6"><label>6</label><citation-alternatives><mixed-citation xml:lang="ru">Стрельникова Н.В., Антонова А.А., Шаповаленко Е.С., Кислая А.И., Саргсян А.С., Щегольская О.В., Рокуш С.С. Роль микробиологической идентификации условно-патогенных микроорганизмов слизистой оболочки языка при хронических пародонтитах. Актуальные проблемы стоматологии детского возраста и ортодонтии: Сборник научных статей IX региональной научно-практической конференции с международным участием по детской стоматологии. Под ред. Антоновой А.А. Хабаровск: Дальневосточный государственный медицинский университет, 2019;175–83.</mixed-citation><mixed-citation xml:lang="en">Strelnikova NV, Antonova AA, Shapovalenko ES, Kislaya AI, Sargsyan AS, Schegolskaya OV, Rokush SS. The role of microbiological identification of conditionally pathogenic microorganisms of the mucous membrane of the tongue in chronic periodontitis. Actual problems of pediatric dentistry and orthodontics: Collection of scientific articles of the IX regional scientific and practical conference with international participation in pediatric dentistry. Ed. Antonova AA. Khabarovsk: Far Eastern State Medical University, 2019;175–83 (In Russ.).</mixed-citation></citation-alternatives></ref><ref id="cit7"><label>7</label><citation-alternatives><mixed-citation xml:lang="ru">Цепов Л.М., Николаев А.И., Нестерова М.М., Цепова Е.Л. Патогенетические особенности формирования хронической воспалительной патологии пародонта (обзор). Вестник Смоленской государственной медицинской академии. 2018;17(3):206–14</mixed-citation><mixed-citation xml:lang="en">Tsepov LM, Nikolaev AI, Nesterova MM, Tsepova EL. Pathogenetic features of the formation of chronic inflammatory periodontal pathology (review). Vestnik of the Smolensk State Medical Academy. 2018;17(3):206–14 (In Russ.).</mixed-citation></citation-alternatives></ref><ref id="cit8"><label>8</label><citation-alternatives><mixed-citation xml:lang="ru">Царев В.Н., Николаева Е.Н., Ипполитов Е.В. Пародонтопатогенные бактерии – основной фактор возникновения и развития пародонтита. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2017;(5):101–12 doi: 10.36233/0372-9311-2017-5-101-112</mixed-citation><mixed-citation xml:lang="en">Tsarev VN, Nikolaeva EN, Ippolitov EV. Periodontopathogenic bacteria are the main factor in the occurrence and development of periodontitis. Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology. 2017;(5):101–12 (In Russ.). doi: 10.36233/0372-9311-2017-5-101-112</mixed-citation></citation-alternatives></ref><ref id="cit9"><label>9</label><citation-alternatives><mixed-citation xml:lang="ru">Червинец В.М., Червинец Ю.В., Леонтьева А.В., Козлова Е.А., Стулов Н.М., Беляев В.С., Григорьянц Э.О., Миронов А.Ю. Микробиом полости рта у больных пародонтитом, адгезивные и биопленкообразующие свойства. Клиническая лабораторная диагностика. 2021;66(1):45–51 doi: 10.18821/0869-2084-2021-66-1-45-51</mixed-citation><mixed-citation xml:lang="en">Chervinets VM, Chervinets YuV, Leontyeva AV, Kozlova EA, Stulov NM, Belyaev VS, Grigoryants EO, Mironov AYu. Microbiome of the oral cavity in patients with periodontitis, adhesive and biofilmforming properties. Russian Сlinical Laboratory Diagnostics. 2021;66(1):45–51 (In Russ.). doi: 10.18821/0869-2084-2021-66-1-45-51</mixed-citation></citation-alternatives></ref><ref id="cit10"><label>10</label><citation-alternatives><mixed-citation xml:lang="ru">Шаповаленко Е.С., Антонова А.А., Стрельникова Н.В. Бактерии рода Leptotrichia в микробиоме патологических зубодесневых карманов при пародонтитах. Фундаментальные исследования. 2014(7–5):1044–7</mixed-citation><mixed-citation xml:lang="en">Shapovalenko ES, Antonova AA, Strelnikova NV. Bacteria of the Leptotrichia genus in the microbiome of pathological periodontal pockets in periodontitis. Fundamental Research. 2014(7–5):1044–7 (In Russ.).</mixed-citation></citation-alternatives></ref><ref id="cit11"><label>11</label><citation-alternatives><mixed-citation xml:lang="ru">Cai Z, Lin S, Hu S, Zhao L. Structure and Function of Oral Microbial Community in Periodontitis Based on Integrated Data. Front Cell Infect Microbiol. 2021;(11):663756. doi: 10.3389/fcimb.2021.663756</mixed-citation><mixed-citation xml:lang="en">Cai Z, Lin S, Hu S, Zhao L. Structure and Function of Oral Microbial Community in Periodontitis Based on Integrated Data. Front Cell Infect Microbiol. 2021;(11):663756. doi: 10.3389/fcimb.2021.663756</mixed-citation></citation-alternatives></ref><ref id="cit12"><label>12</label><citation-alternatives><mixed-citation xml:lang="ru">Kriebel K, Hieke C, Müller-Hilke B, Nakata M, Kreikemeyer B. Oral Biofilms from Symbiotic to Pathogenic Interactions and Associated Disease -Connection of Periodontitis and Rheumatic Arthritis by Peptidylarginine Deiminase. Front Microbiol. 2018;(9):53. doi: 10.3389/fmicb.2018.00053</mixed-citation><mixed-citation xml:lang="en">Kriebel K, Hieke C, Müller-Hilke B, Nakata M, Kreikemeyer B. Oral Biofilms from Symbiotic to Pathogenic Interactions and Associated Disease -Connection of Periodontitis and Rheumatic Arthritis by Peptidylarginine Deiminase. Front Microbiol. 2018;(9):53. doi: 10.3389/fmicb.2018.00053</mixed-citation></citation-alternatives></ref><ref id="cit13"><label>13</label><citation-alternatives><mixed-citation xml:lang="ru">Kurtzman GM, Horowitz RA, Johnson R, Prestiano RA, Klein BI. The systemic oral health connection: Biofilms. Medicine (Baltimore). 2022;101(46):e30517. doi: 10.1097/MD.0000000000030517</mixed-citation><mixed-citation xml:lang="en">Kurtzman GM, Horowitz RA, Johnson R, Prestiano RA, Klein BI. The systemic oral health connection: Biofilms. Medicine (Baltimore). 2022;101(46):e30517. doi: 10.1097/MD.0000000000030517</mixed-citation></citation-alternatives></ref><ref id="cit14"><label>14</label><citation-alternatives><mixed-citation xml:lang="ru">Suda R, Kobayashi M, Nanba R, Iwamaru M, Hayashi Y, Lai CH, Hasegawa K. Possible periodontal pathogens associated with clinical symptoms of periodontal disease in Japanese high school students. J Periodontol. 2004;75(8):1084–9. doi: 10.1902/jop.2004.75.8.1084</mixed-citation><mixed-citation xml:lang="en">Suda R, Kobayashi M, Nanba R, Iwamaru M, Hayashi Y, Lai CH, Hasegawa K. Possible periodontal pathogens associated with clinical symptoms of periodontal disease in Japanese high school students. J Periodontol. 2004;75(8):1084–9. doi: 10.1902/jop.2004.75.8.1084</mixed-citation></citation-alternatives></ref><ref id="cit15"><label>15</label><citation-alternatives><mixed-citation xml:lang="ru">Дрозденко Т.В., Михалап С.Г., Бугеро Н.В. Видовая структура и разнообразие фитопланктона дельты реки Великой (Псковская область, Россия). Принципы экологии. 2020(3):98–112 doi: 10.15393/j1.art.2020.7962</mixed-citation><mixed-citation xml:lang="en">Drozdenko TV, Mikhalap SG, Bugero NV. Species structure and diversity of phytoplankton in the Velikaya River delta (Pskov region, Russia). Principles of the Ecology. 2020(3):98–112 (In Russ.). doi: 10.15393/j1.art.2020.7962</mixed-citation></citation-alternatives></ref></ref-list><fn-group><fn fn-type="conflict"><p>The authors declare that there are no conflicts of interest present.</p></fn></fn-group></back></article>
