Репродуктивные адаптации морских ежей с планктотрофной личинкой

В кратком обзоре обобщены оригинальные данные авторов о роли факторов среды в запуске и синхронизации нереста в естественных популяциях двух видов морских ежей с планктотрофной личинкой. Показано, что для обоих видов характерны сходные репродуктивные адаптации, направленные на повышение репродуктивного успеха. Высокая чувствительность морских ежей, в первую очередь самцов, к сигналу(ам) окружающей среды, скорее всего к фитопланктону, может рассматриваться как широкомасштабная адаптация, характерная для многих морских беспозвоночных с внешним оплодотворением и планктотрофной личинкой, и, видимо, является одной из предпосылок для развития массового нереста. Ночное время, а также фазы новолуния и полнолуния являются модулирующими факторами, увеличивающими вероятность массового нереста. Более длительную продолжительность нереста у самцов по сравнению с самками, большую продолжительность выделения спермы во время массового нереста по сравнению с таковым во время одиночного нереста, большую продолжительность нереста у самцов, обитающих в среде с более высоким уровнем фитопланктона, и сближение самцов и самок во время массового нереста можно рассматривать как мелкомасштабные адаптации, повышающие вероятность оплодотворения.

1. Himmelman JH. Spawning, marine invertebrates. In: Knobil E, Neill JD, editors. Encyclopedia of Reproduction. V. 4. New York: Academic Press; 1999. P. 524–33.

2. Levitan DR, Petersen C. Sperm limitation in the sea. Trends Ecol Evol. 1995;10:228–31. doi: 10.1016/S0169-5347(00)89071-0.

3. Petersen CW, Levitan DR. The Allee effect: a barrier to recovery by exploited species. In: Reynolds JD, Mace GM, Redford KH, Robinson JG, editors. Conservation of exploited species. Cambridge: Cambridge University Press; 2001. P. 281–300.

4. Thorson G. Reproductive and larval ecology of marine bottom invertebrates. Biol Rev Cambridge Phil Soc. 1950;25:1–45. doi: 10.1111/j.1469-185X.1950.tb00585.x.

5. Breese WP, Robinson A. Razor clams, Siliqua patula (Dixon): gonadal development, induced spawning and larval rearing. Aquaculture. 1981;22:27–33. doi: 10.1016/0044-8486(81)90130-7.

6. Starr M, Himmelman JH, Therriault JC. Direct coupling of marine invertebrate spawning with phytoplankton blooms. Science. 1990;247:1071–74. doi: 10.1126/science.247.4946.1071.

7. Starr M, Himmelman JH, Therriault JC. Isolation and properties of a substance from the diatom Phaeodactylum tricornutum which induces spawning in the sea urchin Strongylocentrotus droebachiensis. Mar Ecol Prog Ser. 1992;79:275–87. doi: 10.1139/f93-103.

8. Starr M, Himmelman JH, Therriault JC. Environmental control of green sea urchin, Strongylocentrotus droebachiensis, spawning in St Lawrence estuary. Can J Fish Aquat Sci. 1993;50:894–901. doi: 10.1139/f93-103.

9. Gaudette J, Wahle RA, Himmelman JH. Spawning events in small and large populations of the green sea urchin Strongylocentrotus droebachiensis as recorded using fertilization assays. Limnol Oceanogr. 2006;51:1485–96. doi: 10.4319/lo.2006.51.3.1485.

10. González-Irusta JM, De Cerio FG, Canteras JC. Reproductive cycle of the sea urchin Paracentrotus lividus in the Cantabrian Sea (northern Spain): environmental effects. J Mar Biol Ass UK. 2010;90:699–709. doi: 10.1017/S002531540999110X.

11. Bronstein O, Kroh A, Loya Y. Reproduction of the long-spined sea urchin Diadema setosum in the Gulf of Aqaba – implications for the use of gonad-indexes. Sci Rep. 2016;6(1):29569. doi: 10.1038/srep29569.

12. Byrne M. Annual reproductive cycles of the commercial sea urchin Paracentrotus lividus from an exposed intertidal and a sheltered subtidal habitat on the west coast of Ireland. Mar Biol. 1990;104(2):275–89. doi: 10.1007/BF01313269.

13. Lamare MD, Stewart BG. Mass spawning by the sea urchin Evechinus chloroticus (Echinodermata: Echinoidea) in New Zealand fiord. Mar Biol. 1998;132(1):135–140. doi: 10.1007/s002270050379.

14. Himmelman JH, Dumont CP, Gaymer CF, Vallières C, Drolet D. Spawning synchrony and aggregative behaviour of cold-water echinoderms during multi-species mass spawnings. Mar Ecol Prog Ser. 2008;361:161–168. doi: 10.3354/meps07415.

15. Egea E, Merigot B, Mahe-Bezac C, Feral J-P, Chenuil A. Differential reproductive timing in Echinocardium spp.: the first Mediterranean survey allows interoceanic and interspecific comparisons. Comptes Rendus Biologies. 2011;334(1):13–23. doi: 10.1016/j.crvi.2010.10.007.

16. Byrne M, Andrew NL, Worthington DG, Brett PA. Reproduction in the diadematoid sea urchin Centrostephanus rodgersii in contrasting habitats along the coast of New South Wales, Australia. Mar Biol. 1998;132(2):305–18. doi: 10.1007/s002270050396.

17. Lessios HA. Presence and absence of monthly reproductive rhythms among eight Caribbean echinoids off the coast of Panama. J Exp Mar Biol Ecol. 1991;153(1):27–47. doi: 10.1016/S0022-0981(05)80004-8.

18. Coppard SE, Campbell AC. Lunar periodicities of diadematid echinoids breeding in Fiji. Coral Reefs. 2005;24(2):324–332. doi:10.1007/s00338-005-0491-5.

19. Mercier A, Hamel JF. Synchronized breeding events in sympatric marine invertebrates: role of behavior and fine temporal windows in maintaining reproductive isolation. Behav Ecol Sociobiol. 2010;64(11):1749–65. doi: 10.1007/s00265-010-0987-z.

20. Reuter KE, Levitan DR. Influence of sperm and phytoplankton on spawning in the echinoid Lytechinus variegatus. Biol Bull. 2010;219(3):198–206. doi: 10.1086/BBLv219n3p198.

21. Хотимченко Ю.С., Деридович И.И., Мотавкин П.А. Биология размножения и регуляция гаметогенеза и нереста у иглокожих. М.: Наука, 1993.

22. Ващенко М.А., Жадан П.М. Исследование влияния хронического загрязнения морской среды на состояние репродуктивной функции беспозвоночных животных. Тихоокеанский медицинский журнал. 2012;2:110–14.

23. Zhadan PM, Vaschenko MA, Almyashova TN. Effects of environmental factors on reproduction of the sea urchin Strongylocentrotus intermedius. In: Agnello M, editor. Sea urchin – from environment to aquaculture and biomedicine. Reijeka: INTECH, 2017. P. 35–69. doi: http://dx.doi.org/10.5772/intechopen.69511.

24. Stonik IV, Orlova TY. Summer-autumn phytoplankton in Amurskii Bay, Sea of Japan. Rus J Mar Biol. 1998;24:207–13.

25. Zhadan PM, Vaschenko MA, Almyashova TN. Spawning failure in the sea urchin Strongylocentrotus intermedius in the northwestern Sea of Japan: potential environmental causes. J Exp Mar Biol Ecol. 2015;465:11–23. doi: 10.1016/j.jembe.2014.12.017.

26. Walker CW, Unuma T, Lesser MP. Gametogenesis and reproduction of sea urchins. In: Lawrence JM, editor. Edible Sea Urchins: Biology and Ecology. 2nd ed. Amsterdam: Elsevier, 2007. P. 11–33.

27. Mercier A, Hamel J-F. Endogenous and exogenous control of gametogenesis and spawning in echinoderms. Adv Mar Biol. 2009;55:1–302. doi: 10.1016/S0065-2881(09)55001-8.

28. Зуенко Ю.И. Промысловая океанология Японского моря. Владивосток: ТИНРО-Центр, 2008.

29. Cloern JE, Foster SQ, Kleckner AE. Review: Phytoplankton primary production in the world’s estuarine-coastal ecosystems. Biogeosci Discus. 2013;10:17725–83. doi: 10.5194/bg-11-24772014.

30. Жабин И.А., Грамм-Осипова О.Л., Юрасов Г.И. Ветровой апвеллинг у северо-западного побережья Японского моря. Метеорология и гидрология. 1993;10:82–6.

31. Zvalinskii VI, Lobanov VB, Zakharkov SP, Tishchenko PY. Chlorophyll, delayed fluorescence, and primary production in the northwestern part of the Sea of Japan. Oceanology (Mosc). 2006;46:23–32. doi: 10.1134/S0001437006010048.

32. Zhadan PM, Vaschenko MA, Lobanov VB, Sergeev AF, Kotova SA. Fine-scale temporal study of the influence of hydrobiological conditions on the spawning of the sea urchin Strongylocentrotus intermedius. Mar Ecol Prog Ser. 2016;550:147–61. doi: 10.3354/meps11678.

33. Zhadan PM, Vaschenko MA, Ryazanov SD. Assessing the effect of environmental factors on the spawning activity of the sea urchin Strongylocentrotus intermedius through video recording observations. Mar Ecol Prog Ser. 2018;588:101–19. doi: 10.3354/meps12436.

34. Zar JH. Biostatistical analysis. 5th ed. NJ: Prentice-Hall, Englewood Cliffs; 2010.

35. Crook AC, Long M, Barnes DKA. Quantifying daily migration in the sea urchin Paracentrotus lividus. J Mar Biol Ass UK. 2000;80:177–8. doi: 10.1017/S0025315499001721.

36. Hasegawa K. Analysis of circadian rhythm in Strongylocentrotus nudus using a commercial digital camera with an interval function. Rep Mar Ecol Res Inst. 2014;18:63–5.

37. Babcock R, Mundy C, Keesing J, Oliver J. Predictable and unpredictable spawning events: in situ behavioral data from free-spawning coral reef invertebrates. Inv Repr Dev. 1992;22 (1–3):213–28. doi: 10.1080/07924259.1992.9672274.

38. Oliveri P, Fortunato AE, Petrone L, Fujiwara TI, Kobayashi Y, Todo T, Antonova O, Zantke J, Arboleda E, Tessmar-Raible K, Falciatore A. The cryptochrome/photolyase family in aquatic organisms. Mar Genomics. 2014;14:23–37. doi: 10.1016/j.margen.2014.02.001.

39. Zhadan PM, Vaschenko MA, Permyakov PA. Quantitative study of the behavior of two broadcast spawners, the sea urchins Strongylocentrotus intermedius and Mesocentrotus nudus, during mass spawning events in situ. PeerJ. 2021;9:e11058. doi: 10.7717/peerj.11058.

40. Levitan DR. Sperm limitation, sperm competition and sexual selection in external fertilizers. In: Birkhead T, Moller A, editors. Sperm competition and sexual selection. San Diego: Academic Press; 1998. P. 173–215.

41. Levitan DR. Density-dependent selection on gamete traits in three congeneric sea urchins. Ecology. 2002;83:464–79. doi: 10.1890/0012-9658(2002)083[0464:DDSOGT]2.0.CO;2.

42. Levitan DR. Sex-specific spawning behavior and its consequences in an external fertilizer. American Naturalist. 2005;165(6):682– 94. doi: 10.1086/429733.